Champignons : lumière sur un règne encore trop méconnu et aux fascinants pouvoirs

Cèpes, girolles, bolets, trompettes de la mort… Lorsque l’on parle de champignons, on imagine spontanément toutes sortes d’organismes forestiers coiffés d’un chapeau et dressés à l‘ombre d’un arbre. Cette représentation familière ne reflète pourtant qu’une infime illustration du monde fongique. L’image est même trompeuse puisqu’elle ne constitue qu’une partie de l’anatomie de certains champignons dont l’essentiel se cache dans le sol. « Ce qu’on appelle champignon dans le langage commun ne désigne en réalité qu’une fructification très fugace dans le temps », confirme Fabienne Malagnac, enseignante-chercheuse à l’Institut de biologie intégrative de la cellule (I2BC –Univ. Paris-Saclay/CNRS/CEA). « C’est comme si on ne considérait que le fruit d’une plante dont le reste serait caché sous terre. »

Apparus sur Terre il y a plus de 900 millions d’années, les champignons n’ont pas toujours occupé la place qu’ils occupent actuellement dans l’arbre phylogénétique. Durant des siècles, ils ont été faussement associés aux végétaux, en raison notamment de leur immobilité. « Il a fallu très longtemps pour que les champignons soient reconnus comme un règne à part entière, nettement distinct des végétaux », précise la généticienne. C’est en 1969 que le règne fongique voit officiellement le jour. On découvre alors que ces organismes sont bien plus proches des animaux que des végétaux. Ils affichent même des caractéristiques qui les différencient grandement de ces derniers, comme la façon dont ils produisent leur énergie. Les champignons ne font pas de photosynthèse et ne fabriquent pas de chlorophylle. « Ils emploient une stratégie de digestion extracorporelle qui consiste à utiliser des enzymes pour dégrader les substrats présents dans leur environnement. » Une autre différence réside dans la paroi de leurs cellules, qui ne contient pas de cellulose comme chez les végétaux mais de la chitine, une molécule présente dans la carapace de certains animaux comme les crustacés.

Quelque 200 000 espèces de champignons sont aujourd’hui décrites, dont plus de 30 000 en France. À l’échelle mondiale,le règne fongique représenterait néanmoins plus de 1,5 million d’espèces, selon l’estimation la plus courante. Il faut dire que l’impressionnante diversité de ces organismes ne facilite pas la tâche des scientifiques qui s’y intéressent. Parmi les champignons, figurent aussi bien l’amanite tue-mouches et son célèbre chapeau rouge à points blancs, que les moisissures adeptes des joints de salle de bain ou les levures qui servent à fabriquer le pain ou la bière. À partir des études menées, les scientifiques ont réussi à mettre de l’ordre dans le règne fongique. « 90 % des espèces de "vrais champignons" appartiennent à un grand groupe appelé dikarya, qui comprend les basidiomycètes et les ascomycètes », les divisions les plus représentées, décrypte Pierre Grognet, également enseignant-chercheur à l’I2BC. Cette classification ne résout toutefois pas totalement le casse-tête lié à l’extrême diversité des organismes. « Chez les champignons, on a dans un même groupe des espèces aussi différentes qu’un homme et un poisson par exemple. »

Bien que les champignons soient longtemps restés un domaine peu exploré, on sait aujourd’hui qu’ils jouent des rôles écologiques essentiels. Certaines espèces ont notamment la faculté de former une association symbiotique avec les plantes et les arbres. En s’intégrant aux racines du végétal, le champignon puise dans le solde l’eau et des nutriments qu’il partage avec son hôte. En échange, ce dernier lui donne une partie de ses ressources en sucres. « Cela s’appelle une mycorhize », relève le microbiologiste. « Dans une forêt tempérée européenne, on estime que 80 % des végétaux vivent en association avec un champignon. » Plus qu’un système de partage de nourriture, ces mycorhizes constituent un vrai réseau de communication souterrain précieux pour la survie des végétaux. Outre cette faculté, les champignons sont des acteurs indispensables au recyclage de la matière organique morte. « Quand une feuille ou un tronc d’arbre tombe dans la forêt, les champignons sont les seuls organismes à produire les enzymes nécessaires pour débuter la dégradation de la matière végétale », appuie Fabienne Malagnac. Sans cette action fongique, impossible pour les insectes et les bactéries de venir s’attaquer à cette matière. Impossible également d’obtenir l’humus, cette couche forestière provenant de la décomposition des végétaux. 

Un saprophyte qui fascine les généticiens depuis quatre-vingt ans

Les champignons se nourrissant de matière organique morte sont dits saprophytes. C’est justement à l’un d’entre eux que s’intéressent Fabienne Malagnac et Pierre Grognet. Nommée Podospora anserina, l’espèce vit dans les déjections d’herbivores. « Le rendement de digestion du cheval est très mauvais », explique la scientifique. « Ce sont donc des organismes comme Podospora anserina qui finissent le travail. » Comme toutes les espèces filamenteuses, P. anserina est composé de multiples hyphes, de fins filaments formant un réseau entremêlé appelé mycélium. C’est à travers cette structure que le champignon explore son environnement, sécrète ses enzymes et se nourrit. C’est aussi grâce à elle qu’il se propage en produisant des spores. Cette espèce P. anserina est bien connue des scientifiques.

Depuis les années 1940, elle fait même office d’organisme modèle et pas seulement parce qu’elle est facile à cultiver. Cet ascomycète possède la particularité d’avoir une durée de vie déterminée, contrairement à la majorité des champignons qui sont capables de pousser indéfiniment. « Il arrive un moment où sa croissance s’arrête et le champignon meurt. Et ceci est génétiquement déterminé », confirme l’enseignante-chercheuse. En modifiant ou inactivant certains gènes chez P. anserina, il est possible de créer des mutants qui vivent plus ou moins longtemps. Cette singularité a ouvert la voie à de nombreuses études pour mieux comprendre le processus de sénescence – la dégradation des fonctions cellulaires - associé au vieillissement. 

À défaut de vivre longtemps, P. anserina ne cesse de fasciner les généticiens depuis quatre-vingt ans. Dans leur laboratoire de l’I2BC, Fabienne Malagnac, Pierre Grognet et leur équipe génèrent aussi des mutants du champignon mais pour comprendre un autre mécanisme. « Nous étudions un processus de défense du génome appelé RIP pour Repeat-induced point mutation et qui vise les séquences d’ADN répétées », explique le scientifique. Au sein de tous les génomes, il existe des séquences d’ADN qui ont la faculté de se déplacer et de se répéter à plusieurs endroits. Les études ont montré que ces éléments, qui sont sources d’instabilité génomique, sont très nombreux chez les animaux et les végétaux mais beaucoup moins chez les champignons comme P. anserina. « Ces organismes ont trouvé des systèmes très efficaces pour les inactiver », souligne Pierre Grognet. « Le RIP est l’un de ces systèmes : dès qu’un élément est présent plus d’une fois dans le génome, le RIP l’inactive en introduisant des mutations dans sa séquence. » Si des gènes se trouvent dans les séquences répétées, le RIP a alors pour effet de les muter de façon irréversible et d’éteindre leur expression. Outre cette action, le système introduit également des changements dits épigénétiques, c’est-à-dire qu’ils ne modifient pas la séquence de l’ADN - la succession des nucléotides - en elle-même mais régulent son expression par l’ajout de marques biochimiques.

Si ce processus intéresse tant les généticiens, c’est qu’il représente un cas unique : « c’est le seul cas où un organisme modifie intentionnellement son génome et propage les mutations introduites à sa descendance. » Comment ce RIP fonctionne-t-il ? C’est la question à laquelle l’équipe de l’I2BC tente de répondre. « On ne sait toujours pas comment le système procède pour reconnaître les répétitions », illustre Fabienne Malagnac. Des études menées au laboratoire montrent cependant que l’un des facteurs essentiels à l’avènement de ce RIP contrôle aussi la reproduction du champignon. De fait, une souche mutante qui est incapable de faire le RIP s’avère aussi stérile. « En faisant des analyses transcriptomiques, on constate qu’il y a dans ce mutant beaucoup de gènes dérégulés et que ces gènes sont tous très importants pour la reproduction », précise Pierre Grognet. « Grâce à la collection de 400 mutants de P. anserina dont nous disposons dans l’équipe, une de nos stratégies consiste à sélectionner nos candidats préférés et tester s’ils sont ou non impliqués dans ce mécanisme. » 

Les mécanismes tels que le RIP revêtent une importance cruciale pour mieux comprendre la biologie des champignons. Car ces organismes ne font pas qu’établir des associations avec certaines plantes. Ils sont aussi une source de maladie, en particulier pour les végétaux. Et les champignons font preuve d’une redoutable capacité à s’adapter et à évoluer pour surmonter les éventuelles difficultés qu’ils rencontrent à infecter les plantes. Le système RIP en est une illustration. « C’est un acteur majeur de modification du génome qui est utile aux champignons pour développer des stratégies de contournement », confirme l’enseignante-chercheuse.

Comprendre les mécanismes adaptatifs des champignons

Depuis plus de vingt ans, Tatiana Giraud, directrice de recherche au laboratoire Écologie, société et évolution (ESE - Univ. Paris-Saclay/CNRS/AgroParisTech), se passionne aussi pour les champignons. « Ce sont des éléments importants à la fois écologiquement, agronomiquement et économiquement », justifie-t-elle. « Ce sont aussi des modèles passionnants pour les sciences de l’écologie et de l’évolution parce qu’ils ont des cycles de vie particuliers qui permettent de tester des hypothèses en laboratoire. » En plus de collaborer avec l’équipe de l’I2BC pour percer les secrets de P. anserina, la scientifique mène des recherches sur diverses maladies de plantes causées par des pathogènes. Parmi eux, se trouve Microbotryum, un genre de basidiomycètes qui s’attaque à la famille des Caryophyllacées comprenant des espèces telles que les œillets et les silènes. À la différence de nombreux pathogènes, Microbotryum ne tue pas son hôte. Il prolonge même sa vie pour lui faire produire ses propres spores. Pour y parvenir, le champignon fait avorter les ovules de la plante et fabrique ses spores à la place du pollen. « Il stérilise complètement la plante qui devient incapable de produire du pollen et des graines », précise la chercheuse. L’infection se manifeste par un changement d’aspect des anthères, la partie des fleurs contenant habituellement le pollen, qui se recouvrent d’une poudre noire constituée des spores fongiques. « L’avantage est que l’infection se voit facilement. C’est pour cela qu’on l’appelle la maladie du charbon des anthères. »

Bien que la maladie soit observée depuis longtemps, les avancées de la génétique en livrent un aperçu inédit. « Quand j’ai commencé à travailler dessus, on pensait que c’était une seule espèce de Microbotryum qui attaquait toutes les espèces de Caryophyllacées. Mais à l’aide de la génétique, on s’est aperçu que chaque espèce de ce genre est très spécialisée et attaque une seule espèce de plante », explique Tatiana Giraud. Plus intéressant, les différentes espèces affichent des profils génétiques très différents. Cela signifie qu’au fil de l’évolution, le genre Microbotryum est parvenu à s’adapter spécifiquement à des centaines de plantes. De quoi illustrer la relation très particulière que les champignons entretiennent avec les végétaux qu’ils infectent. « Il y a vraiment une coévolution entre les champignons et les plantes », appuie la chercheuse. Car les végétaux ne se laissent pas faire face aux envahisseurs. En reconnaissant certaines molécules produites par les espèces fongiques, les plantes enclenchent des stratégies de défense afin d’empêcher l’intrus de pénétrer. Ne reste alors plus pour le champignon qu’à évoluer afin de ne pas être reconnu par sa cible. « On donne souvent l’image de la Reine rouge d’Alice aux pays des merveilles qui est obligée de courir parce que le paysage avance. C’est la même chose ici, le champignon doit évoluer en réponse à l’évolution de son hôte, et réciproquement. » 

Grâce à des assemblages de génomes d’espèces de Microbotryum, Tatiana Giraud et son équipe explorent les mécanismes d’adaptation du pathogène. Leurs observations montrent que ce basidiomycète emploie une stratégie particulière pour contourner les défenses de la plante. Au lieu de perdre les gènes produisant des molécules reconnues par l’hôte et activant ses défenses, comme le font de nombreux pathogènes, ces gènes évoluent très rapidement. « On a découvert que les petites protéines qui sont impliquées dans l’attaque de la plante évoluent beaucoup plus vite que les autres au niveau du génome. » Et ce mode d’action semble être mis en œuvre par toutes les espèces de Microbotryum quelle que soit l’espèce cible. Pour l’heure, le rôle de toutes les molécules associées à ces gènes n’est pas clairement identifié. Mais nombre d’entre elles sont susceptibles de jouer des fonctions clés dans l’interaction avec la plante hôte. Ces résultats sont importants pour mieux comprendre l’évolution des champignons pathogènes, l’émergence de nouvelles espèces, de même que leur adaptation à de nouveaux hôtes. 

Avec son équipe, Tatiana Giraud s’intéresse également à l’évolution des chromosomes sexuels de Microbotryum. Chez les champignons, il n’existe pas de mâle et de femelle. Les individus affichent des types sexuels, dont le nombre varie en fonction des espèces, qui définissent s’ils sont compatibles ou non pour se reproduire. Or, ces types sexuels sont déterminés par des chromosomes spécifiques qui montrent, chez Microbotryum, un phénomène d’absence de recombinaison. C’est-à-dire que plus aucun échange génétique ne se produit dans les régions concernées entre les deux chromosomes sexuels. Le phénomène est similaire à celui observé entre les chromosomes X et Y humains, entraînant leur divergence. « Pendant longtemps, on a cru que cette divergence était liée aux différences entre les mâles et les femelles. Mais ça n’existe pas chez les champignons. Cela veut dire qu’il y a d’autres explications évolutives et cela change complètement la direction dans laquelle il faut chercher. »

Les métabolites spécialisés, acteurs majeurs des invasions

Si Microbotryum s’attaque à des plantes d’intérêt économique limité, d’autres espèces sont plus dévastatrices. Selon des estimations, 10 à 20 % des cultures mondiales sont perdues chaque année à cause des champignons. Et les pesticides répandus pour les combattre représentent l’une des principales dépenses en agriculture, avec des conséquences dramatiques en termes sanitaires et d’effondrement de la biodiversité. La lutte contre ces invasions et les pathogènes qui en sont responsables est au cœur des recherches menées au laboratoire Biologie des champignons phytopathogènes : des génomes aux agro-écosystèmes (BIOGER – Univ. Paris-Saclay/INRAE). « Nous avons plusieurs équipes qui s’intéressent à différents aspects de la phytopathologie », développe Jean-Félix Dallery, chercheur au laboratoire. « Au sein de mon équipe,on s’intéresse à l’aspect moléculaire et notamment aux rôles des molécules impliqués dans l’infection du point de vue mécanistique. L’objectif est de comprendre ce que fait la molécule X et en quoi elle est importante dans l’infection. » Pour parvenir à infecter les plantes, les champignons produisent en effet tout un arsenal de molécules, également appelées métabolites spécialisés, qui aident à supprimer les défenses végétales, à disperser le pathogène ou encore à détourner les nutriments de l’hôte.

Pour mener leurs recherches, Jean-Félix Dallery et son équipe ont eux aussi leur organisme modèle : Colletotrichum higginsianum. Cet ascomycète s’attaque aux Brassicacées, une famille de plantes incluant l’arabette des dames (Arabidopsis thaliana) et des espèces cultivées comme les choux et le radis. Le pathogène a cependant un cycle de vie un peu particulier : il est hémibiotrophe. Il présente un premier stade de vie biotrophe durant lequel la plante reste vivante et un second stade nécrotrophe durant lequel il se nourrit des tissus morts de son hôte, provoquant la maladie des taches noires ou anthracnose. « Collelotrichum higginsianum n’est pas le seul à être hémibiotrophe. Mais il fait partie des quelques champignons qui ont une biotrophie restreinte à la première cellule infectée », souligne le chercheur. La nécrotrophie débute ainsi avant même que le pathogène ne se répande aux cellules adjacentes de la plante. Avec ses collègues de BIOGER, Jean-Félix Dallery s’intéresse à la première phase du cycle dont elles et ils connaissent désormais mieux le déroulé, grâce à des expériences menées en laboratoire sur des plants d’A. thaliana. 

Après être arrivée à la surface de la feuille, la spore du champignon germe et forme un petit hyphe. Très rapidement, le filament développe ensuite une structure – l’appressorium - qui exerce une très forte pression jusqu’à casser la paroi des cellules de la plante et pénétrer à l’intérieur. Mais le champignon ne se contente pas de cette action mécanique. À ce stade, il a déjà commencé à produire les fameux métabolites spécialisés. On sait aujourd’hui que ces molécules sont produites en plusieurs étapes via l’intervention d’enzymes. Or, pour un métabolite donné, l’ensemble des enzymes sont codées par différents gènes qui sont regroupés dans un même endroit du génome appelé biosynthetic gene cluster (BGC, cluster de gènes de biosynthèse). « En faisant une étude de transcriptomique, on a constaté que tous les gènes ne sont pas exprimés au même moment, ni dans les mêmes conditions. On a identifié quatorze BGC qui sont spécifiquement induits en présence de la plante, au stade de la biotrophie. » L’objectif est maintenant de comprendre leur rôle. En supprimant deux d’entre eux chez C. higginsianum, les scientifiques observent un phénotype très marqué, à savoir une absence de pénétration dans la plante ou un fort ralentissement dans l’établissement de l’infection.

L’explication serait à chercher dans les défenses de la plante. Quand cette dernière détecte une présence hostile, elle met en place plusieurs réponses dont l’un consiste à former un bouclier autour de l’appressorium pour empêcher le champignon de pénétrer. Après avoir retiré certains gènes au champignon, Jean-Félix Dallery et son équipe notent que la plante produit davantage de boucliers. « Cela veut dire que le gène est potentiellement utile dans un processus qui empêche la plante de générer ces défenses. » À l‘inverse, d’autres mutants apparaissent tout à fait capables de pénétrer malgré la présence de plus de boucliers. Pour continuer l’exploration, l’équipe démarre un projet dont la première étape consiste à supprimer les quatorze BGC et observer les conséquences sur le pathogène et son hôte. Parallèlement, elles et ils poursuivent leurs travaux sur les deux BGC identifiés et les métabolites associés qu’ils tentent de produire, afin de déterminer leur structure et leurs fonctions dans l’infection. « C’est important de comprendre le rôle de ces gènes, parce que cela ouvre la possibilité de développer des moyens de lutte qui vont faire que ce champignon ne sera plus capable de pénétrer dans les plantes », appuie Jean-Félix Dallery. 

Développer des moyens de lutte mais pas seulement. Au-delà de leur bioactivité naturelle, les métabolites spécialisés des champignons sont aussi une piste prometteuse pour découvrir des molécules potentiellement utiles à la société. « La pénicilline est un métabolite spécialisé synthétisé par des moisissures et c’est un antibiotique qui a sauvé des millions de vies », rappelle le chercheur. Autant d’arguments pour continuer à mettre en lumière les remarquables capacités, encore trop souvent ignorées, des champignons.

Références :

• Fabienne Malagnac et Philippe Silar, Les champignons redécouverts, Belin, 2013.
• Carlier et al., Loss of EZH2-like or SU(VAR)3–9-like proteins causes simultaneous perturbations in H3K27and H3K9 tri-methylation and associated developmentaldefects in the fungus P. anserina, Epigenetics & Chromatin, 2021.
• Lucotte et al., Repeated loss of function at HD mating-type genes and of recombination in anther-smutfungi, Nature communications, 2025.
• Geistodt-Kiener et al., Yeast-based heterologous production of the Colletochlorin family of fungal secondary metabolites, Metabolic Engineering, 2023.